近年のマンチェスター・ユナイテッドに黄金期をもたらした名手の1人。鋭い得点感覚を備えた左サイドバックとして、スター選手の影に隠れながらも恵まれた才能を発揮し、クラブと代表チームでのキャリアを通じて着実にステップアップを遂げた。
リーズ・ユナイテッドの練習生としてキャリアをスタートしたデニス・アーウィンは、1990年にオールダム・アスレティックから62万5,000ポンドでユナイテッドへ移籍。オールダムは同年のFAカップ準決勝でユナイテッドと熱戦を演じており、その時の働きが認められての移籍だった。
直後のワールドカップでも好調を維持したアーウィンは、ジャック・チャールトン監督率いるアイルランド代表の一員として活躍。本大会初出場のアイルランドを準々決勝へと導いた。さらにユナイテッドでの1年目となった1990-91シーズンには、オランダのロッテルダムで欧州カップウィナーズカップ優勝杯を掲げている。
とはいえ、アーウィンが不動の地位を築き上げたのは、ユナイテッドがリーグ王座を獲得した1992-93シーズンのことだった。全試合に出場したアーウィンは5得点を記録。コヴェントリー・シティ戦で決めた27メートル弾は、そのハイライトというべき見事なゴールだった。
チーム唯一の全試合出場を続けた1993-94シーズンには、2冠獲得の原動力として活躍。1996年にも大きな存在感を発揮し、再びユナイテッドの2冠を支えた。そして1999年、FAカップ決勝は出場停止処分で欠場したものの、カンプ・ノウで行われたバイエルン・ミュンヘンとのチャンピオンズリーグ決勝に出場。34歳という年齢を感じさせないプレーを披露し、ユナイテッドの3冠達成に貢献した。
さらなる栄冠を手に入れた2000年には、現役生活を長く続けるために代表からの引退を表明。ユナイテッド在籍10年目を迎えた翌2001年には、ホームでのレスター・シティ戦で通算500試合出場を祝った。セント・パトリックス・デーに行われたこの一戦、アーウィンは主将としてチームをけん引し、勝利で自らの大記録に花を添えている。また、この年のホーム最終戦となったダービー・カウンティ戦でもキャプテンを務め、自身7個目のタイトルとなるリーグ優勝杯を受け取った。
その後に契約を1年間延長したものの、アーウィンは2002年5月、ホームで行われたチャールトン・アスレティック戦を最後に、オールド・トラッフォードでの輝かしい12年間にピリオドを打った。ユナイテッドで獲得したタイトル数13は、いまだにクラブ歴代2位の記録となっている。